A exposição crônica a altas temperaturas causa baixa abundância e qualidade de espermatozóides em Drosophila melanogaster

Scientific Reports volume 13, Artigo número: 12331 (2023) Citar este artigo

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A temperatura influencia a fertilidade masculina em todos os organismos; no entanto, como as temperaturas abaixo do ideal afetam a espermatogênese adulta permanece pouco estudada. Em um estudo recente sobre a oogênese de Drosophila melanogaster, observamos uma redução drástica na fertilidade de machos adultos expostos a temperaturas quentes (29 °C). Aqui, mostramos que os machos se tornam inférteis a 29 °C devido à baixa abundância e qualidade dos espermatozoides. A baixa abundância de espermatozoides a 29 °C não decorre da redução do número de células-tronco germinativas ou de espermátides, pois esses números permanecem comparáveis ​​entre 29 °C e controle de 25 °C. Notavelmente, os machos nas temperaturas frias de 18 °C e 29 °C apresentaram frequências igualmente aumentadas de alongamento da espermátide e defeitos de individualização que, considerando a alta abundância de espermatozoides e a fertilidade masculina medida a 18 °C, indicam que a espermatogênese tem uma alta tolerância a defeitos de alongamento e individualização. . Curiosamente, a abundância de espermatozoides a 29 °C diminui abruptamente e sem evidência de apoptose à medida que fazem a transição para a vesícula seminal perto do final da espermatogênese, apontando para a eliminação dos espermatozoides através de um mecanismo desconhecido. Finalmente, os espermatozóides masculinos a 29 °C fertilizam os óvulos de forma menos eficiente e não suportam embriões após a primeira fase da embriogénese, indicando que a má qualidade do esperma é uma causa adicional de infertilidade masculina a 29 °C.

A reprodução é altamente responsiva a sinais fisiológicos e externos1,2,3 em consequência de milhares de milhões de anos de evolução – inicialmente de células únicas e mais tarde de organismos multicelulares que tiveram de produzir descendentes com sucesso no contexto de ambientes em constante mudança4,5. Entre os efeitos não intencionais do rápido aumento das temperaturas devido à actividade humana6, no entanto, estão os impactos negativos na reprodução de muitos organismos7,8,9,10,11,12,13,14,15. Os efeitos sobre os insectos são particularmente preocupantes dada a sua capacidade limitada de termorregulação11,12,13,14,15 e a sua relevância para a saúde pública, económica e ecológica16.

As temperaturas elevadas têm efeitos negativos bem documentados na fertilidade masculina em muitas espécies de Drosophila e outros insetos17,18,19,20,21,22,23,24,25,26,27,28,29,30,31,32,33, 34. Por exemplo, larvas de Drosophila melanogaster que se desenvolvem a 28–31 °C dão origem a machos adultos com menor fertilidade17,19,21,22,23,24,26,30,31,32,33,34, como também é o caso para outras drosofilídeos20,25,27,29,35. A exposição de curto prazo de machos adultos de Drosophila a temperaturas acima de 37 °C também reduz o número de progênies36,37. Curiosamente, um estudo recente utilizando 43 espécies de Drosophila mostrou que as temperaturas que levam à esterilidade dos machos adultos predizem melhor a sua distribuição global do que as temperaturas letais, sublinhando o papel fundamental que a espermatogénese pode ter nos processos ecológicos . Nomeadamente, pensa-se que as temperaturas abaixo do ideal (em oposição às temperaturas extremas) utilizadas em experiências de laboratório se aproximam mais das condições das alterações climáticas na natureza do que aquelas que envolvem temperaturas extremas11,15. Apesar do grande número de estudos que relatam os efeitos da temperatura na fertilidade masculina15,22,24,26,27,28,29,31,33, ainda não está claro como a exposição de adultos a temperaturas subótimas crônicas afeta a espermatogênese em Drosophila.

Drosophila melanogaster é um sistema poderoso para investigar aspectos fundamentais da espermatogênese de ampla relevância para muitos organismos, incluindo outros insetos3,38,39,40. A zona apical do testículo abriga células-tronco da linha germinativa (GSCs) que se dividem mitoticamente e espermatogônias (Fig. 1). Cinco a nove GSCs ao redor do centro (um nicho somático) dividem-se assimetricamente para se auto-renovarem e geram um gonialblasto, que por sua vez se divide quatro vezes com citocinese incompleta para formar um cisto germinativo (cercado por duas células de cisto somático) contendo 16 espermatogônias que irão desenvolvem-se em espermatócitos primários38,43. A meiose e a espermiogênese (ou seja, a diferenciação dos espermatozoides) ocorrem na zona intermediária41 (Fig. 1A). Os espermatócitos primários passam por duas divisões meióticas para gerar cistos de 64 células (isto é, 64 espermátides haploides sinciciais). Seus núcleos sofrem mudanças morfológicas de redondo para formato de folha, canoa e, finalmente, em forma de agulha à medida que se tornam espermátides alongadas (Fig. 1); na canoa tardia, as histonas são substituídas por protaminas39,40. Por exemplo, a Protamina B (codificada por Mst35B) é essencial para a morfologia nuclear adequada; Mst35B é transcrito em espermatócitos redondos, mas permanece reprimido translacionalmente até o estágio tardio da canoa (Fig. 1B). Após a condensação nuclear, as espermátides em forma de agulha tornam-se individualizadas através de um processo dependente de caspases, envolvendo cones de individualização baseados em actina que removem organelas e citoplasma desnecessários, formando uma protuberância cística à medida que se movem da cabeça à cauda para descartar os restos mortais em um saco de lixo no final do cisto46,47. Após a individualização, o esperma resultante irá enrolar-se na zona terminal (também conhecida como região de enrolamento)41,48 (Fig. 1). Os espermatozoides então se desenrolam e translocam para a vesícula seminal, onde são armazenados até o acasalamento (Fig. 1). Recentemente, mostramos que machos de Drosophila melanogaster cronicamente expostos quando adultos à temperatura subótima de 29 °C (em contraste com a temperatura ideal de 25 °C) tornam-se estéreis . No entanto, precisamente quais processos de espermatogênese foram afetados negativamente pela temperatura quente permaneceram desconhecidos.